Travelling to the south: Phylogeographic spatial diffusion model in Monttea aphylla (Plantaginaceae), an endemic plant of the Monte Desert

Abstract

Effects of Pleistocene climatic oscillations on plant phylogeographic patterns are relatively well studied in forest, savanna and grassland biomes, but such impacts remain less explored on desert regions of the world, especially in South America. Here, we performed a phylogeographical study of Monttea aphylla, an endemic species of the Monte Desert, to understand the evolutionary history of vegetation communities inhabiting the South American Arid Diagonal. We obtained sequences of three chloroplast (trnS–trnfM, trnH–psbA and trnQ–rps16) and one nuclear (ITS) intergenic spacers from 272 individuals of 34 localities throughout the range of the species. Population genetic and Bayesian coalescent analyses were performed to infer genealogical relationships among haplotypes, population genetic structure, and demographic history of the study species. Timing of demographic events was inferred using Bayesian Skyline Plot and the spatio-temporal patterns of lineage diversification was reconstructed using Bayesian relaxed diffusion models. Palaeo-distribution models (PDM) were performed through three different timescales to validate phylogeographical patterns. Twenty-five and 22 haplotypes were identified in the cpDNA and nDNA data, respectively. that clustered into two main genealogical lineages following a latitudinal pattern, the northern and the southern Monte (south of 35° S). The northern Monte showed two lineages of high genetic structure, and more relative stable demography than the southern Monte that retrieved three groups with little phylogenetic structure and a strong signal of demographic expansion that would have started during the Last Interglacial period (ca. 120 Ka). The PDM and diffusion models analyses agreed in the southeast direction of the range expansion. Differential effect of climatic oscillations across the Monte phytogeographic province was observed in Monttea aphylla lineages. In northern Monte, greater genetic structure and more relative stable demography resulted from a more stable climate than in the southern Monte. Pleistocene glaciations drastically decreased the species area in the southern Monte, which expanded in a southeastern direction to the new available areas during the interglacial periods.

Los efectos de las oscilaciones climáticas del Pleistoceno sobre los patrones filogeográficos de las plantas están relativamente bien estudiados en los biomas de bosque, sabana y pradera, pero tales impactos siguen siendo menos explorados en las regiones desérticas del mundo, especialmente en Sudamérica. Aquí, realizamos un estudio filogeográfico de Monttea aphylla, una especie endémica del desierto de Monte, para entender la historia evolutiva de las comunidades de vegetación que habitan la Diagonal Árida sudamericana. Obtuvimos secuencias de tres cloroplastos (trnS-trnfM, trnH-psbA y trnQ-rps16) y un espaciador intergénico nuclear (ITS) de 272 individuos de 34 localidades a lo largo del rango de la especie. Se realizaron análisis genéticos poblacionales y de coalescencia bayesiana para inferir las relaciones genealógicas entre los haplotipos, la estructura genética de la población y la historia demográfica de la especie estudiada. La cronología de los eventos demográficos se dedujo mediante el Skyline Plot bayesiano y los patrones espacio-temporales de diversificación de los linajes se reconstruyeron mediante modelos bayesianos de difusión relajada. Se realizaron modelos de paleodistribución (PDM) a través de tres escalas temporales diferentes para validar los patrones filogeográficos. Se identificaron 25 y 22 haplotipos en los datos de ADNc y ADNn, respectivamente, que se agruparon en dos linajes genealógicos principales siguiendo un patrón latitudinal, el Monte septentrional y el Monte meridional (al sur de 35° S). El Monte septentrional mostró dos linajes de alta estructura genética, y una demografía más relativamente estable que el Monte meridional que recuperó tres grupos con escasa estructura filogenética y una fuerte señal de expansión demográfica que habría comenzado durante el último período interglacial (ca. 120 Ka). Los análisis de los modelos PDM y de difusión coincidieron en la dirección sureste de la expansión del área de distribución. Se observó un efecto diferencial de las oscilaciones climáticas a lo largo de la provincia fitogeográfica del Monte en los linajes de Monttea aphylla. En el norte del Monte, una mayor estructura genética y una demografía relativamente más estable fueron el resultado de un clima más estable que en el sur del Monte. Las glaciaciones del Pleistoceno redujeron drásticamente el área de la especie en el Monte meridional, que se expandió en dirección sureste hacia las nuevas áreas disponibles durante los periodos interglaciares.